Objetivo. Se evaluó la eficacia antihelmítica de albendazol y levamisol sobre poblaciones de Strongyloides sp. en bucerros (Bubalus bubalis) con infecciones naturales en el trópico Mexicano. Materiales y métodos. Se incluyeron 45 bucerros, que fueron distribuidos en tres grupos experimentales de acuerdo a la excreción de huevos por gramo de heces (HPG) de Strongyloides sp. (n=15): a) Grupo control: sin desparasitación, b) Grupo BZ (benzimidazoles) que recibó albendazol a razón de 10 mg/kg vía oral, y c) Grupo IMIDA (imidaziotazoles) dosificación de levamisol a razón de 8 mg/kg vía subcutánea. Para determinar los HPG de cada animal, se obtuvieron heces directamente del recto los días 0 (Pre-T) y 10 (PT). Las muestras fueron procesadas mediante la técnica de McMaster y los resultados de HPG se analizaron mediante el programa RESO para conocer el porcentaje de reducción de huevos y sus intervalos de confianza al 95% (IC95%). Resultados. El grupo BZ registró un 94% de reducción de HPG (IC95%= 87–97) y el grupo IMIDA registró 95% de reducción en el HPG (IC95%= 84-99). Conclusiones. Se reporta por primera vez en México la presencia de poblaciones de Strongyloides sp. resistentes a benzimidazoles e imidazotiazoles en bucerros del trópico mexicano infectados naturalmente.

La estrongiloidosis es una enfermedad parasitaria causada por un grupo de parásitos nematodos que pertenecen al género Strongyloides, que tienen una distribución mundial. Infectan a un amplio rango de hospederos, y en rumiantes se reporta la especie Strongyloides papillosus (1).

La especie S. stercolaris es probablemente las más importante ya que afecta a humanos y a especies de compañía, causando una enfermedad antropozonótica intestinal común en regiones tropicales y subtropicales (2).

En bovinos, S. papillosus se caracteriza por completar su ciclo de vida por generaciones libres o parásitas alternadas, y por establecerse en el intestino delgado, producir purito, edema localizado, diarreas, inapetencia, pérdida de peso, retardo en el crecimiento de animales jóvenes e incluso producir muertes súbitas (3).

A nivel mundial y en México, se ha reportado la presencia de Strongyloides sp. como un parásito común en rumiantes (ovinos, caprinos y bovinos), pero de poca importancia ya que su presencia es esporádica y con escasa o baja eliminación de huevos en las heces. Sin embargo, en búfalos, es un parásito común, que causa graves infecciones en animales menores a un año de edad (4).

El control de los nematodos gastrointestinales en rumiantes se ha basado principalmente en la administración de antihelmínticos, lo que ha originado la aparición de parásitos resistentes a las principales familias disponibles en el mercado (5,6); sin embargo, existen escasos reportes de casos de resistencia de poblaciones de Strongyloides sp. en rumiantes y específicamente en la especie bufalina. El presente estudio evaluó la eficacia antihelmíntica del albendazol y el levamisol sobre poblaciones de Strongyloides sp. en bucerros (Bubalus bubalis) con infeciones naturales en el trópico mexicano.

Aspectos éticos. El estudio fue aprobado por el comité de ética de la Universidad Juaréz Autónoma de Tabasco (folio:0628). El manejo y colecta de muestras se realizaron por Médicos Veterinarios apegados al código de ética de la Federación de Médicos Veterinarios Zootecnistas de México (2020).

Ubicación. El estudio se realizó en un rancho de producción bufalina de doble propósito, ubicado el estado de Tabasco, México. El clima de la zona es cálido húmedo con lluvias en verano, temperatura media anual de 27ºC y precipitación pluvial de 1500 a 3000 mm al año (7).

Procedimiento experimental. Se utilizó el protocolo de la técnica de campo de la “World Association for the Advancement of Veterinary Parasitology”, WAAVP por sus siglas en inglés (8), para evaluar la reducción del conteo de huevos fecales (FECRT). La técnica se basa en la detección de la reducción del número de huevos eliminados en las heces de animales, despues de la aplicación de tratamientos antihelmínticos, los cuales se deben aplicar de acuerdo a la dosis recomendada.

Animales de estudio. Se incluyeron al azar 75 bucerros hembras y machos, de las razas Murrah y sus cruzas (Mediterráneo y Jafaradabi), de 1 a 4 meses de edad y peso promedio de 45±2 kg, sin desparasitar al menos 4 semanas antes del inicio del estudio.

El día cero pretatamiento (Pre-T), se colectaron muestras de heces para determinar la presencia y la cantidad de huevos por gramo de heces (HPG) de Strongyloides sp. y otros parásitos gastrointestinales. Con base en el HPG, se seleccionaron 45 bucerros con al menos 150 HPG de Strongyloides sp.

Diseño experimental. Los animales selecionados (n=45) se distribuyeron en tres grupos experimentales homogéneos con base en su eliminación de HPG.

Los grupos (n=15) fueron: a) Grupo control: sin desparasitación, b) Grupo BZ (benzimidazoles) que recibieron albendazol (Bovex. Compania California) a razón de 10 mg/kg por vía oral, y c) Grupo IMIDA (imidaziotazoles) que recibieron levamisol (Fosfamisol., Biogénesis Bagó) a razón de 8 mg/kg por vía subcutánea.

Se calculó la dosis individual con base en su peso vivo y se les proporcionó el tratamiento correspondiente.

El día 10 postratamiento (PT), se colectaron muestras de heces de los animales experimentales para obtener la cantidad de HPG después de la administración de los antihelmínticos por grupo.

Muestras y procesamiento. Las muestras de heces se obtuvieron directamente del recto mediante el uso de bolsas de plástico. Las muestras se identificaron y se conservaron en neveras con hielo. Las heces fueron procesadas mediante la técnica de modificada de McMaster.

Se realizaron coprocultivos por grupo experimental, en los días 0 Pre-T y 10 PT, los coprocultivos fueron incubados a temperatura ambiente en el laboratorio, con el fin de obtener larvas infectantes para la identificación de los géneros de nematodos.

Análisis estadístico. Los datos de HPG del día Pre-T se analizaron por estadística descriptiva para formar los grupos experimentales y para caracterizar la presencia de Strongyloides sp. Se calculó el promedio de eliminación y los rangos de intensidad por tipo de parásito. Adicionalmente, el HPG de cada parásito se clasificó en tres categorías: negativos (0 HPG), bajos a intermedios (50 a 950 HPG) y altos (>1000 HPG). Se determinó la prevalencia por tipo de parásito.

Los porcentajes de reducción y los intervalos de confianza (IC95%) por grupo experimental PT, se obtuvieron mediante el programa RESO.exe.. La presencia de Resistencia Antihelmíntica (RA) se declaró cuando se cumplieron dos criterios: a) una reducción del HPG menor a 95%, y b) un valor del IC95% menor a 90% (8).

La población de Strongyloides sp. fue resistente a las familias evaluadas, aunque se detectó una reducción del 94% para la familia de los BZ (albendazol) y de 95% para la familia IMIDA (levamisol), en ambos casos, los valores del IC95% inferior fueron menores a 90%, por lo que se declaró resistencia a ambas familias de antihelmínticos (Tabla 1).

Las larvas recuperadas de los coprocultivos confirmaron la presencia del género Strongyloides; sin embargo, en todos los coprocultivos, se recuperaron escasas larvas, por lo que no se presentan los datos.

El HPG pretratamiento muestra que de los 75 búfalos muestrados, la mayoría fueron positivos (prevalencia) al género Strongyloides (86.6%) con un rango de la intensidad de 50 a 11900 HPG (Tabla 2). Adicionalmente, se encontraron en los bucerros, en menor proporción e intensidad de infección nematodos de la familia Strongylidae, Toxocara spp. y Eimeria spp.

La detección de RA se ha enfocado principalmente a parásitos que afectan ovinos, caprinos y bovinos (9). La mayoría de estos estudios se han dirigido a la familia Strongylidae, siendo Haemonchus contortus el más estudiado (10) y utilizado como modelo de estudio de RA en condiciones in vitro . in vivo (11).

La RA se produce como consecuencia del uso inadecuado e indiscriminado de los antihelmínticos, uno de los principales factores asociados a este fenómeno ha sido el uso frecuente y la incorrecta dosificación de los productos (sub- o sobredosificación) (12,13).

Los mecanismos genéticos específicos de la resistencia a cada grupo antiparasitario han sido estudiados y documentados ampliamente (11); sin embargo, para cada familia o especie de parásito es necesario realizar el diagnóstico de resistencia, ya que las características inherentes al parásito tales como el potencial biótico, ciclo de vida, tipo de reproducción y hábitat, difieren entre ellos, por lo tanto, la aparición de resistencia varía entre cada familia o especie (10).

En el presente estudio se identificó la presencia de Strongyloides sp. multiresistente a dos familias de antihelmínticos, este es el primer reporte donde se evalúa la presencia de resistencia de estos nematodos en búfalos de México.

Strongyloides sp. ha sido reportado como un parásito común en infecciones naturales de búfalos (4,14); sin embargo, como ocurre en otros rumiantes, los antihelmínticos son generalmente usados para el control de nematodos gastrointestinales de la familia Strongylidae. Lo anterior, expone a los Strongyloides sp. a un control no dirigido (15).

En el presente estudio la eficacia del levamisol y albendazol para el control de Strongyloides sp. en búfalos de México fue de ≥94%, lo que indica que la resistencia se encuentra en su etapa inicial. Existen escasos estudios, en los que se reporta la resistencia en parásitos que afectan a los búfalos (16, 17). Debido a lo anterior, no se conoce la verdadera situación de la existencia de RA en poblaciones de búfalos a las principales familias de antihelmínticos.

En ovinos, el uso frecuente y la sub o sobre dosificación de los productos antihelminticos han sido factores determinantes en la aparición de resistencia (18). En el rancho estudiado, ambos productos se utilizan desde hace 6 años, con una frecuencia de aplicación de cada 14 días en las etapas iniciales de vida de los bucerros, lo que presupone una alta presión de selección en los parásitos y disminución del refugio.

Asimismo, Strongyloides sp. tienen un alto potencial biótico al transmitirse a los búfalos de forma oral o percutánea (19). Esta característica biótica en su transmisión podría favorecer al parásito para permanecer en estado de refugio y la selección de nematodos resistentes sea menor (20); sin embargo, si se continua con el uso frecuente de estas familias de antihelmínticos en la unidad de producción se podría originar la disminución en la eficacia, por lo que se limitaría el uso de estas familias para el control de esta especie de nematodo.

Por otro lado, se conoce poco de la epidemiología de Strongyloides sp. en el trópico mexicano (4), aunque a nivel mundial su presencia en la especie se relaciona con el grupo etario. El 86.6% de los búfalos jóvenes estudiados fueron positivos a Strongyloides sp. con eliminaciones de 50 a 11900 HPG; sin embargo, ningún bucerro presentó signos clínicos de parasitismo. En futuros estudios se recomienda evaluar los daños que producen esta especie de nematodos sobre el crecimiento y productividad de los bucerros y su impacto económico en condiciones del trópico mexicano.

Una de las principales medidas para retardar la falla de los productos antihelmínticos consisten en identificar las prácticas de alto riesgo en cada predio ganadero, de ahí la importancia de un apropiado diagnóstico y selección de antihelmíntico adecuados, especialmente en bufálos donde la información es escasa. El presente trabajo contribuye al conocimiento y reporta la presencia de la resistencia antihelmíntica en parásitos comunes en la especie bufalina.

Debido a la alta frecuencia e intensidad de bucerros con Strongyloides sp., a la presencia de otros parásitos (familia Strongylidae, Toxocara spp. y Eimeria spp.) y a la identificación de RA en Strongyloides sp., se hace imperante establecer programas de control de parásitos en búfalos en el trópico mexicano.

En conclusión, se reporta la presencia de resistencia a dos familias de antihelmínticos del nematodo intestinal Strongyloides sp. en bucerros criados en el sur de México con infecciones naturales.

Los autores declaran que no existe conflicto de interés relacionado con la presente publicación.