Este trabajo concentra información de las publicaciones que han descrito la ocurrencia de enfermedades bacterianas y el aislamiento e identificación de bacterias a partir de peces de México. La investigación consistió en la búsqueda sistemática de artículos científicos en Pubmed, Scopus y otros buscadores utilizando las palabras clave: enfermedades, bacterias, peces, México- en inglés y español, sin restricción de fecha; también se incluyó información de instituciones oficiales. El análisis muestra registros de aislamiento e identificación de varios géneros bacterianos obtenidos tanto de peces clínicamente enfermos como subclínicos, con alta frecuencia de bacterias oportunistas y que en la última década se ha confirmado la ocurrencia de enfermedades septicémicas causadas por bacterias emergentes. En ambiente de agua dulce Flavobacterium psychrophilum, Yersinia spp., Weissella ceti y Lactococcus garviae han causado enfermedad septicémica en trucha arcoíris (Oncorhynchus mykiss), mientras que Francisella orientalis, Streptococcus iniae y Mycobacterium spp. han afectado a tilapia (Oreochromis spp.); en ambiente salino, Nocardia seriolae se reporta como causa de enfermedad sistémica en corvina roja (Sciaenops ocellatus). Cabe resaltar que, pese a contar con esta información, oficialmente no se comunican las enfermedades que afectan o han afectado a peces del país. Para favorecer el desarrollo de la piscicultura es necesario conocer y difundir su condición sanitaria, con ello se pueden identificar riesgos y oportunidades, y establecer acciones de control.

Los avances en el conocimiento de las características y necesidades nutricionales, ambientales y manejo de peces han favorecido el desarrollo y expansión de la piscicultura. Sin embargo, el incremento de la producción piscícola también ha favorecido la ocurrencia de enfermedades infecciosas; su propagación epizoótica y la manifestación de enfermedades emergentes cada vez es más frecuente (1).

En México, en el año 2018 las principales especies producidas por piscicultura fueron la tilapia (Oreochromis spp.) con 168359 t con valor de 163168 USD (1 USD = 20.0546 MXN; conversión abril 29 de 2021); carpa (Cyprinusspp.), 48126 t con valor de 23635 USD; trucha arcoíris (Oncorhynchus mykiss), 13454 t con valor de 40391 USD y bagre (Ictalurus spp.) con 6589 t y valor de 9335 USD (3). Estos valores están lejos de los números de países líderes en la producción de estas especies; sin embargo, el país tiene potencial para sobresalir en la actividad pesquera, ya sea incrementando la producción en áreas establecidas con especies conocidas (tilapia, trucha arcoíris, carpa y bagre), y por aprovechamiento de lugares no utilizados o subutilizados, fortaleciendo el cultivo de otras especies de agua dulce y marinas (2,3). Para lograr estas expectativas del desarrollo acuícola del país es necesario fortalecer todos los procesos de la cadena de producción, destacando los aspectos sanitarios (4,5).

Difundir el estado sanitario de las actividades pecuarias de una región es muy importante ya que la información recaudada de brotes y/o durante vigilancia sirve para identificar riesgos y/o establecer acciones de control (5). En este sentido, algunos estudios independientes sobre la sanidad piscícola de México han descrito aislamiento de bacterias oportunistas (5,6,7), y casos donde se comprobó que las bacterias causaron enfermedad clínica, incluso por bacterias emergentes (3,8,9,10,11). Por su parte, las autoridades sanitarias del país realizan actividades de vigilancia a través de los comités estatales de sanidad acuícola (4,5). Sin embargo, la situación sanitaria de la piscicultura del país no es conocida. Pese a que en documentos oficiales se indican las enfermedades exóticas y endémicas para animales acuáticos del país (4), no se conocen estudios que lo respalden, e inclusive no incluye a varias enfermedades emergentes que han sido confirmadas en peces del país. En este trabajo se presenta una revisión general de las enfermedades bacterianas o sus agentes causales que han sido identificados e informados afectando a peces de México, tanto en forma clínica como subclínica.

Infecciones por Aeromonas spp. El género Aeromonas comprende 31 especies de bacterias (12) Gram-negativas distribuidas de forma natural en ambientes de agua dulce y marinos, donde actúan como agentes oportunistas para peces y otros organismos acuáticos (13,14). Aeromonas spp. pueden colonizar e infectar diversos hospederos mediante distintos factores de virulencia que facilitan su adhesión, colonización e invasión a las células; ningún factor es determinante en el proceso infeccioso (15). Las infecciones en humanos generalmente ocurren en personas inmunocomprometidas asociadas a A. hydrophila, A. veronni . A. schubertii (16). En peces las infecciones se predisponen por condiciones de estrés.

En México, Aeromonas spp. han sido aisladas e identificadas de peces clínicamente enfermos y sanos. Sin embargo, considerando que la identificación fenotípica y bioquímica tiene limitaciones, es posible suponer que algunas descripciones previas a la identificación molecular podrían ser imprecisas. Los ensayos moleculares basados en amplificación del gene 16S rRNA y tipificación RFLPs permiten discriminar bacterias pertenecientes a este y otros géneros bacterianos (1,13).

Un primer registro de enfermedad bacteriana en peces de México informó de ascitis infecciosa en carpa común, atribuida a Aeromona spp. y Pseudomona spp. en 1987. Una década después (1997), A. hydrophila fue aislada de truchas arcoíris y tilapias afectadas por septicemia, y un año después, A. hydrophila se aisló del hígado de truchas afectadas por enfermedad hemorrágica que causó 51.2% de mortalidad (5). En estos casos no se describió el proceso de identificación y las bacterias no fueron caracterizadas molecularmente (5). Sin embargo, la investigación muestra que son los únicos casos asociados a Aeromonas spp. que han manifestado signos de septicemia.

Otro estudio informó aislamiento de A. hydrophila. Vibrio spp. del riñón de Carassius auratus que manifestaron signos y lesiones de enfermedad, pero no describieron el cuadro clínico ni lesiones patológicas asociadas a la infección (17). Por su parte, Soto-Rodríguez et al (18) identificaron 17 géneros bacterianos aislados de tilapias enfermas; bacterias del género Aeromonas fueron las más frecuentes, destacando A. ichthiosmia aislada de riñón, A. dhakensis de ojo, A. popoffii de hígado, A. allosaccharophila de riñón y A. veronii de cerebro; aunque no se describió si se trató de aislamientos únicos o mixtos. El trabajo destaca el primer reporte de A. dhakensis como patógeno de peces.

En estudio basado en identificación molecular, Zepeda-Velázquez et al (14), aislaron A. salmonicida, A. hydrophila . A. veronii de lesiones externas en truchas juveniles de 3 granjas diferentes; A. veroni también se aisló de hígado y riñón. Pese a que los peces no manifestaron signos ni lesiones asociadas a septicemia, histológicamente los tres patógenos causaron lesiones en hígado y riñón.

Bacterias del género Aeromonas han sido frecuentemente aisladas de peces clínicamente sanos. De 250 tilapias obtenidas de mercados públicos de la ciudad de México se aislaron 82 cepas cuyo análisis molecular demostró que 67.5% correspondieron a A. salmonicida, 20.9% a A. bestiarum, A. veronii 5.2%, A. encheleia 3.9% y A. hydrophila 2.6% (19). El estudio no describe aislamiento de otros géneros bacterianos; sin embargo, el tipo de muestra utilizada no es referente de la población bacteriana natural de los peces, sometidos a manipulación.

Salgado-Miranda et al (6) estudiaron la población bacteriana en granjas de trucha arcoíris, reportando 371 aislamientos de 8 géneros bacterianos de los cuales 181 .48.78%) fueron del género Aeromonas, 90 aislados correspondieron a Aeromona spp., 84 a A. hydrophila y 7 de A. salmonicida. Ninguno de los animales analizados manifestó enfermedad clínica; únicamente 4.79% presentaron algún tipo de lesión en piel, hígado, bazo o intestino. Por su parte Vega-Sánchez et al (20), obtuvieron 50 aislamientos de 10 especies de Aeromonas, predominando A. veronii biovar sobria 22%, A. hydrophila . A. bestiarum 20% cada una y A. sobria 14%. El estudio muestra la importancia de Aeromonas spp. como agentes oportunistas ya que únicamente 6 aislamientos se obtuvieron de peces con lesión de piel y los 44 restantes se obtuvieron de peces clínicamente sanos; entre éstas últimas, A. allosaccharophila, A. bestiarum, A. hydrophila, A. popoffii, A. salmocida, .. sobria y A. veronii bv. sobria se obtuvieron de órganos internos principales. Aeromona bestiarum fue aislada de riñón de carpas que no mostraron signos ni lesiones de enfermedad septicémica (7).

Infecciones por Pseudomonas spp. Pseudomonas spp. son bacterias Gram-negativas oportunistas, capaces de desarrollarse a bajas temperaturas, por lo que son parte de la microflora natural dominante del medio acuático y flora intestinal de peces sanos (21). A temperaturas superiores a 10ºC pueden ser reemplazadas por microorganismos mesofílicos competidores, incluyendo bacterias del género Aeromonas (22). P. fluorescens, P. anguilliseptica, P. aeuroginosa . P. putida son descritas como las principales Pseudomas spp. causantes de enfermedad septicémica en varias especies de peces. Pese a que, P. putida . P. luteola también se han aislado de órganos internos, se consideran microflora acompañante (22).

Las Pseudomonas son responsables de causar la enfermedad de la fresa en trucha arcoíris y tenca (Tinca tinca). Infecciones sistémicas similares se han observado en carpa cruciana (Carassius carassius) y carpa plateada (Carassius gibelio) (22), y tilapias (23). En trucha arcoíris, independientemente de la temperatura la infección puede causar mortalidad repentina que puede alcanzar 100% en cualquier época del año. Clínicamente, la infección se caracteriza por oscurecimiento de piel, pudiendo presentar hemorragias, petequias y ulceraciones que se extienden a aletas y cola. En casos sistémicos se aprecia erizamiento o separación de escamas, ascitis y exoftalmia (21). Las lesiones y signos pueden ser similares a lo observado en infecciones por A. hydrophila (22).

En México no existen reportes de casos de enfermedad clínica asociadas a bacterias del género Pseudomona. En un análisis sanitario en peces ornamentales (familias de cíclidos, poecilidos y cyprinidos), se identificaron seis especies de la familia pseudomonadaceae: Pseudomonas cepaciae, P. diminuta, P. fluorescens, P. putida, P. sutzerii . P. vesicularis (24). Sin embargo, el estudio no refiere si se trató de aislamientos únicos o mixtos entre bacterias del mismo género o con otros, y no se describió la patología clínica, macroscópica e histológica.

De 371 aislamientos obtenidos de trucha arcoíris por Salgado-Miranda et al (6), 47 fueron de Pseudomonas spp., 8 de P. aeruginosa y 5 de P. fluorescens 5. Algunas de estas bacterias se aislaron de bazo e hígado, pero los peces analizados no presentaron signos o lesiones de enfermedad. Por su parte, Soto-Rodríguez et al (18), identificaron P. mosselii y P. anguilliseptica como patógenos de tilapias; la primera se aisló del riñón de peces que no presentaron signos de septicemia, y P. anguilliseptica del cerebro de peces que únicamente manifestaron perdida de escamas.

Infecciones por Flavobacterium spp. El género Flavobacterium está formado por 241 especies (12) de bacilos Gram-negativos no flagelados e inmóviles, ligeramente curvados y con extremos redondeados, no forman endosporas. Son organismos aerobios, quimiorganótrofos que cuando crecen en medios de cultivo artificial forman colonias pigmentadas tono amarillento (25); en su mayoría son microorganismos ambientales que pueden ser patógenos para peces, anfibios, reptiles, aves y mamíferos, incluyendo humanos (25).

Los principales agentes implicados en procesos de enfermedad en peces son Flavobacterium columnare, F. branchiophilum . F. psychrophilum (26). Flavobacterium columnare causa la enfermedad de la columna, caracterizada por manchas blanquecinas o necróticas externas que pueden avanzar a erosión en piel, aletas, branquias y pedúnculo caudal. Flavobacterium branchiophilum causa la enfermedad bacteriana de las branquias (Bacterial gill disease BGD), un padecimiento asociado a alta morbilidad y mortalidad en peces de cualquier especie. La colonización en laminillas branquiales puede ocasionar distintos grados de necrosis del epitelio laminar. Por su parte, F. psychrophilum, está asociado con varias patologías que reciben nombre en base a los signos clínicos que presentan los peces afectados. La enfermedad bacterial del agua fría (BCWD), una patología de presentación septicémica en peces recién eclosionados y de primera alimentación fue observada en Norteamerica desde 1941, y una enfermedad similar denominada síndrome del alevín de la trucha arcoíris (Rainbow Trout Fry Syndrome -RTFS), se observó en Europa a partir de1980; actualmente tiene distribución mundial (25,26).

Si bien F. psycrophilum no tiene hospedero especifico, la trucha arcoíris y el salmón Coho (Oncorhynchus kisutch) en cautiverio son muy susceptibles a la infección. La bacteria también se ha recuperado de otras especies que no manifiestan enfermedad clínica, que pueden actuar como portadores y diseminadores (27).

En el primer antecedente de Flavobacterium spp. en peces de México (5), se describió un caso de enfermedad branquial en crías de trucha y cuadros similares al RTFS. Formalmente, el síndrome fue documentado en crías de trucha de 4 ± 0.5 g (27); las evidencias septicémicas consistieron en ascitis, hemorragias y licuefacción de bazo, adherencias de órganos abdominales y necrosis en pared abdominal a nivel del bazo. El aislamiento de F. psychrophilum fue molecularmente confirmado, y el estudio de RFLP clasificó a los aislados dentro de los genotipos B y R, indicando que la bacteria tendría su origen en la importación de huevo oculado (27). Actividades de diagnóstico (no publicadas) han mostrado que, posterior a esta notificación, RTFS ha sido observado en crías de trucha arcoíris de varios estados del país, ocasionando mortalidad en peces de primera alimentación; asimismo, en tilapias se han observado casos sugestivos de enfermedad columnar. Estas aseveraciones son probables ya que Flavobacterium spp. son patógenos comunes de sistemas piscícolas (25,26). Sin embargo, es necesario investigar y tener registros de los casos.

Infecciones por Yersinia spp. La yersiniosis, también conocida como enfermedad enterica de la boca roja (ERM) es una de las enfermedades de mayor impacto económico en cultivos de salmónidos de agua dulce; también afecta a otras especies de peces. Es causada por Yersinia ruckeri, bacteria Gram-negativa miembro de la familia Enterobacteriaceae, no esporulada, sin capsula y de motilidad variable, aislada por primera ocasión de trucha arcoíris en los años 1950s, y actualmente causa enfermedad en prácticamente todos los lugares donde se cultivan salmónidos (28,29). En américa latina ERM se ha registrado afectando a salmón del atlántico (Salmo salar), salmón coho y trucha arcoíris en Chile (30), y trucha arcoíris en Perú (29).

En México, se informó un caso de yersiniosis en el año 2000 en juveniles de trucha arcoíris (5), sin reportes de casos subsecuentes. A mediados de 2018 se observó un caso en peces juveniles de una granja de engorda de la región central del país. En los casos descritos, los peces afectados presentaron los signos clínicos reportados por la literatura para esta infección, destacando hemorragias en ojos, boca y base de aletas, así como enteritis y hemorragias en bazo. Y. ruckeri también fue aislada de truchas que no mostraron signos de enfermedad (6).

Weissellosis por Weissella ceti.El género Weissella comprende 23 especies de bacterias acido lácticas (BAL) (12), cocobacilos Gram-positivos, catalasa y oxidasa negativas, no esporuladas, inmóviles, anaerobias facultativas de metabolismo fermentativo (31). Miembros de este género han sido aisladas de gran variedad de hábitats, de productos y subproductos alimenticios derivados de animales y vegetales, alimentos fermentados, tractos urogenital y gastrointestinal de humanos y animales. Algunas especies se consideran probioticas, W. cibaria se usa para control de enfermedad periodontal; W. confusa . W. cibaria tienen potencial como prebiótico y se usan en la industria de la panadería y producción de bebidas fermentadas (31). W. cibaria 110 produce una bacteriocina activa contra bacterias Gram-positivas, y tiene posible potencial anti cáncer, antiinflamatorio, antibacterial, antifungico e imunoestimulante. Sin embargo, W. viridescens, W. cibaria . W. confusa están involucradas en diferentes infecciones en humanos, como patógenos oportunistas (31,32).

En animales, Weissella ceti causa la “weissellosis”, una enfermedad septicémica emergente que provoca alta mortalidad en cultivos de trucha arcoíris (32,33). Los brotes suelen ocurrir durante los meses de verano o cuando la temperatura se encuentra entre 16 - 18°C. La severidad de la enfermedad disminuye conforme desciende la temperatura (32), pudiendo desaparecer en invierno, pero se ha comprobado que es recurrente (33). Aunque se considera una patología de peces mayores a 100 g, Figueiredo et al (33) informan que puede afectar peces de cualquier etapa de producción.

El primer reporte de weissellosis se describió en China en 2007 (34), registrando pérdidas de hasta 40% en truchas adultas con signología septicémica. Posteriormente se describió en Brasil (33), también con manifestación septicémica en truchas adultas, y cuadros similares han sido informados en los Estados Unidos de Norteamérica, Japón y Colombia (34,35), México (10), Canadá, Sudáfrica y Perú (35).

El único caso de weissellosis documentado en México, causó 60% de mortalidad en truchas de entre 100 a 300 g de una granja del centro occidente del país (10). Los peces afectados presentaron signos clínicos y lesiones similares a los reportados en otros países, típicos de una septicemia hemorrágica, consistentes en oscurecimiento corporal, nado en superficie de columna de agua y salida de los estanques, anorexia, letargia e incoordinación. Las lesiones incluyen palidez branquial, exoftalmia, opacidad corneal, hemorragia peri e intraocular y ruptura corneal. Internamente, hígado hemorrágico y/o de color irregular, hemorragias en vejiga natatoria, gónadas y en la superficie parietal de cavidad celómica, formación de pseudomembranas en corazón y hemorragias en cerebro (32). Las lesiones histopatológicas incluyen edema corneal, inflamación retro-orbital, meningitis, degeneración, necrosis y vasculitis hepática, epicarditis y miocarditis granulomatosa (32,33). Es posible que hayan ocurrido otros casos de esta enfermedad emergente; sin embargo, no se han informado. Una posibilidad es que la ausencia de reportes se deba a situaciones de subregistro, ya que clínicamente la weissellosis presenta signos similares a otras enfermedades causadas por bacterias Gram-positivas (32,33).

Infecciones por bacterias tipoStreptococcus. La Streptococcosis de peces es la manifestación clínica de un conjunto de infecciones septicémicas agudas que tienden a cronicidad, causadas por diferentes taxones de bacterias Gram-positivas de aspecto cocoide, catalasa y oxidasa negativas, que incluye los géneros Streptococcus, Lactococcus y Vagococcus. Estos agentes han sido conocidos por afectar a animales terrestres, incluyendo humanos; sin embargo, la intensificación de la piscicultura ha favorecido su ocurrencia como infecciones emergentes en especies de peces, destacando trucha arcoíris, yellow tail (Seriola spp.) y tilapias (36,37).

Las principales bacterias implicadas en el complejo Streptococcus son S. iniae, S. agalactiae, S. dysagalactiae, S. parauberis, S. feacalis, Lactococcus garvieae . L. lactis (38), que suelen estar presentes en agua, sedimentos y en peces. El surgimiento de enfermedad clínica normalmente se relaciona con estrés por manipulación, alta densidad, nutrición inadecuada y mala calidad del agua, destacando el aumento de temperatura en valores de entre 18-25ºC, según la especie afectada. Es importante indicar que las pruebas fenotípicas y bioquímicas convencionales son insuficientes para diferenciar a estas bacterias, requiriéndose el uso de procedimientos genético - moleculares como la hibridación y secuenciación del gen 16S RNA (37,38).

En peces, el primer registro de estreptococosis ocurrió en trucha arcoíris en 1957, desde entonces se han registrado brotes en otras especies. Se considera uno de los principales riesgos sanitarios para salmónidos que suelen padecer brotes anuales, generalmente en verano (36). Asimismo, Streptococcus spp. son las bacterias Gram-positivas que más afectan a tilapias, en las que pueden generar mortalidades de alrededor de 90%, principalmente asociadas a S. iniae . S. agalactiae (9).

Los signos clínicos causados por infecciones de bacterias del complejo Streptococcus son muy similares, orientados a afección sistémica, con variaciones según la especie afectada, siendo difícil establecer diferencias reales (36,37,38). Los peces afectados presentan inactividad-letargia, oscurecimiento corporal, anorexia y caquexia, nado errático, palidez branquial, petequias o hemorragia periocular, exoftalmia uni o bilateral con o sin opacidad corneal, pérdida de escamas, hemorragias y/o lesiones ulceradas o abscesos en piel, prolapso y edema anal, hemorragias en base de aletas (38,39).

Un primer antecedente de Streptococcus en peces de México indicó presencia de S. iniae y S. agalactiae en tilapias cultivadas; sin embargo, no se describió la presentación clínica y características de las bacterias. La identificación formal de S. iniae como causa de Streptococcosis fue confirmada en tilapias de entre 200 - 450 g (9) que manifestaron signos clínicos y lesiones previamente descritos para esta enfermedad (36,37,39). Internamente presentaron fluido ascítico de aspecto sero-sanguinolento o turbio, órganos principales aumentados de tamaño con aspecto irregular y hemorragias, formación de adherencias entre órganos internos y hacia la pared celómica, membranas blanco-grisáceas de aspecto purulento en corazón, edema y hemorragia cerebral. Histológicamente, los órganos principales presentaron focos de degeneración y necrosis, y granulomas; exudado purulento en tejido muscular con encapsulamiento melanizado, meningitis, encefalitis o meningoencefalitis, pericarditis y miocarditis (36). Posterior a lo descrito en Ortega et al (9), otros casos por S. iniae en tilapias han sido confirmados, y evidencias no publicadas sugieren que otros Streptococcus afectan a tilapias del país. No se han reportado casos de infección por bacterias del género Streptococcus spp. en otras especies de peces del país.

Lactococcus garvieae causa enfermedad septicémica en trucha arcoíris, tilapia y yellow tail con signos clínicos similares a lo descrito en Streptococcosis (11,38). En México, en 2016 se presentaron casos de enfermedad septicémica en truchas arcoíris de tamaño comercial, los cuales ante los signos clínicos y la identificación preliminar como cocos gram-positivos, se sospecharon como weissellosis (10). Sin embargo, estudios posteriores confirmaron a L. garviae como agente causal. Actualmente se han observado casos de lactococcosis en las principales zonas de producción de trucha del país, afectando a peces de granjas de distinto nivel de tecnificación, teniendo como factor común la temperatura del agua de cultivo entre 16-18°C (11).

En tilapia, la infección por L. garvieae también ha adquirido gran relevancia (37), y suele ser más grave cuando la temperatura del agua es superior a 20°C. Su impacto económico está relacionado a la mortalidad, deterioro de canales y retraso de crecimiento. A la fecha no se ha informado lactococcosis en tilapias de México.

Infecciones por Mycobacterium spp. Las micobacterias son bacilos ácido alcohol resistentes de crecimiento lento, aeróbicos inmóviles (40). Existen 193 especies válidamente reconocidas que pertenecen a un género único de la familia Mycobacteriaceae (12). Medicamente, las micobacterias se dividen en tres grupos: 1) del complejo Mycobacterium tuberculosis que causan tuberculosis, 2) Micobacterias no tuberculosas (NTM), y 3) Mycobacterium leprae.

La micobacteriosis de peces o “micobacteriosis atípica” es causada por MNT, principalmente M. marinum, M. chelonae . M. fortuitum (41). Son organismos ambientales presentes en suministros de agua potable, piscinas, aguas costeras e instalaciones de acuarios. Suelen tornarse patógenos oportunistas tanto para hospederos inmunocomprometidos como inmunocompetentes. No existe evidencia clara de transmisión directa; la infección ocurre a través de lesiones de piel, branquias e intestino, consumo y/o contacto con animales o protozoarios infectados. En peces vivíparos se ha demostrado transmisión vertical. El estrés por manipulación, confinamiento y transporte predisponen la infección (42).

Clínicamente, la micobacteriosis atípica es una enfermedad progresiva crónica de signos inespecíficos, caracterizada por formación de granulomas en órganos internos y en superficies externas de peces. Puede ocurrir asintomáticamente y desarrollar un curso crónico que predispone recurrencia de brotes, incluso en organismos silvestres (42) Las pérdidas son variables, pueden causar mortalidades superiores a 10%.

Las MNT que afectan peces tienen potencial zoonótico, sin embargo, no provocan las típicas lesiones observadas en casos de tuberculosis (43). Los casos relacionados con manipulación de peces suelen ocurrir en personas mayores y/o debilitadas; presentan nódulos o ulceras localizadas, o en “patrón esporotricoide” por diseminación linfática. Histológicamente manifiestan inflamación granulomatosa superficial en piel de extremidades, y raras ocasiones en tejidos más profundos. El período de incubación es variable, pudiendo prolongarse de semanas a meses antes de manifestar síntomas (43).

En peces de México, en el año 2013 M. fortuitum .M. marinum fueron aisladas y confirmadas mediante secuenciación como causa de mortalidad en tilapias cultivadas del Estado de Campeche; sin embargo, desde 2007 se describieron lesiones sugestivas de micobacteriosis en peces de aquella región, donde la prevalencia se considera constante (44). Los autores también refieren aislamiento de Vibrio spp. y Streptococcus spp. y relacionan los signos clínicos y daños histológicos a la micobacteriosis, respaldado por positividad de la tinción Ziehl-Neelsen. Sin embargo, queda por interpretar el efecto e identificación del Streptococcus sp. involucrado; por ser un patógeno importante para tilapias en agua dulce.

Francisellosis por Francisella orientalis. Las bacterias de género Francisella son cocobacilos Gram-negativos, inmóviles, aerobios, pertenecientes al grupo γ-proteobacterias. Son organismos intracelulares facultativos, de difícil aislamiento en medios de cultivo artificial por su dependencia de cisteína y hemoglobina (Fe). Pueden replicarse en macrófagos y diversos tipos de células de peces y mamíferos, y existir como endosimbionte de amibas y artrópodos (45). El género comprende 9 especies (12), siendo F. tularensis que causa la tuleramia (enfermedad zoonótica) en mamíferos, la especie tipo.

La francisellosis de peces es una enfermedad emergente que ocasiona pérdidas económicas en cultivos de varias especies de agua dulce y marina (45). Las dos especies válidamente descritas que afectan peces son Francisella orientalis, y Francisella noatunensis. La primera, antes clasificada como F. noatunensis subsp. orientalis (Fno) (46), afecta peces de aguas cálidas, incluyendo tilapia, lubina rayada, perca trilineata y peces ornamentales. Por su parte, Francisella noatunensis afecta a peces de agua fría como el bacalao del Atlántico y salmón del Atlántico; se divide en dos subespecies Francisella noatunensis subsp. noatunensis y Francisella noatunensis subsp. chilensis, la primera reportada al norte de Europa (Irlanda, Noruega, Suecia y Reino Unido) y la segunda únicamente afecta al salmón del Atlántico en el sur de Chile (46).

Los primeros antecedentes de Francisella spp. describen que en 1992 se registraron altas mortalidades de tilapias en Taiwan. Como hallazgo principal los peces presentaron nódulos blanco-grisaceos en bazo y riñón, que histológicamente, correspondieron a granulomas con presencia de bacterias Gram-negativas intracelulares en macrófagos. La causa fue atribuida a organismos tipo Rickettsia (Rickettsia.like organisms - RLO) (47). Entre 2006 y 2007 la bacteria fue aislada de forma independiente de tilapias con nódulos por investigadores Europeos, denominándola Francisella noatunensis subsp. Orientalis, y de USA denominándola Francisella asiática. Posteriormente se demostró que corresponden al mismo patógeno (47).

Clínicamente, la francisellosis puede ocurrir como síndrome agudo de escasos signos inespecíficos y alta tasa de mortalidad, o bien subagudo a crónico con signos inespecíficos como anorexia, anemia, adelgazamiento progresivo, letargía, exoftalmia, abdomen distendido, con nódulos hemorrágicos o ulceraciones de piel e incoordinación (48). Durante la necropsia sobresale la presencia de nódulos blanco-amarillentos principalmente en bazo y riñón aunque pueden apreciarse en cualquier órgano (8), y presentar otras lesiones septicémicas (8,47). El hallazgo histológico más notable es formación de granulomas en tejidos que presentaron nódulos (en ocasiones son hallazgos en peces con infección subclínica). El interior del granuloma puede contener líquido e infiltrados inflamatorios mixtos, con abundancia de macrófagos vacuolados hipertrofiados, fibroblastos y leucocitos. Ocasionalmente pueden estar parcial o totalmente cubiertos de material necrótico (47).

La morbilidad y mortalidad está influenciada por factores como densidad de población, tipo de unidad de producción y condiciones medioambientales, así como presencia de infecciones mixtas con otros patógenos. El rango de mortalidad puede estar entre 1 a 90% (48). Y se presenta en forma más aguda y agresividad conforme aumenta la temperatura; a 26°C la bacteria alcanza su máxima patogenicidad (45).

La francisellosis se confirmó en México a fines de 2012 en tilapias de una granja del centro del país. Se registró una mortalidad de 40% en peces reproductores de entre 200 y 350 g de peso que manifestaron un cuadro clínico similar a los descritos en la literatura (8); posteriormente se presentó en otros lugares con mortalidades variables. Además de afectar a tilapias, la infección también se confirmó en cíclido joya (Hemichromis bimaculatus), que presentaron múltiples nódulos en riñón y bazo, que histológicamente corresponden a granulomas (49). Esta enfermedad emergente es la única que la autoridad sanitaria reconoce como una enfermedad importante para la piscicultura del país (4).

Infecciones por Nocardia spp. La nocardiosis es una enfermedad bacteriana sistémica que afecta a humanos y otros mamíferos terrestres y marinos, y peces (50). Es causada por bacterias del género Nocardia que son organismos filamentosos, aeróbicos, Gram-positivos, parcialmente acidorresistentes que en la naturaleza se encuentran como organismos saprofitos del suelo (51).

En peces, la nocardiosis es una enfermedad emergente que suele afectar principalmente animales mayores a 300 g de peso. De las 115 especies de Nocardia válidamente reconocidas (12), únicamente N. asteroides, N. seriolae . N. salmonicida han sido aisladas de peces enfermos. El primer caso de nocardiosis en peces fue atribuido a N. salmonicida en salmón rojo (Oncorhynchus nerka) en 1949; sin embargo, N. seriolae es la especie más reportada causando pérdidas económicas severas en varias especies, principalmente en Asia (51), pero no restringido a ese continente (50). La mortalidad puede ser de 35% o mayor (3).

Los peces afectados por nocardiosis presentan signos de anorexia, emaciación, nado lento y errático, distención abdominal, presencia de úlceras y/o nódulos blanco-marfil en branquias, piel o aletas, que también se presentan en órganos y superficies serosas. Histológicamente los nódulos corresponden a granulomas que consisten en necrosis y debris celulares con agregados bacterianos al centro de la lesión (50,51).

En México, a finales del año 2013 se registró mortalidad acumulada de 70% en corvina roja (Sciaenops ocellatus) de una granja marina de Campeche (3). Los animales afectados, de más de 898 g de peso y entre 12 a 18 meses de edad presentaron signos y lesiones típicos de enfermedad granulomatosa, incluyendo múltiples nódulos blanco-amarillentos de 0,1 a 0,8 cm de diámetro en órganos internos. La presencia de N. seriolae como agente causal fue confirmada mediante un diagnóstico sanitario integral (3). La publicación describe una nueva especie de peces afectada por este patógeno, y representó el primer reporte de una enfermedad en peces de agua salada del país. La recurrencia de la enfermedad ocasionó la suspensión de actividades en la granja afectada.

Consideraciones finales. En México, a nivel académico y oficial se realizan acciones para determinar el estado sanitario de la acuacultura; sin embargo, los resultados son poco difundidos. Una razón podría ser que, cuando los resultados de actividades de diagnóstico y/o de vigilancia dirigidas a demostrar o descartar presencia de ciertos patógenos y/o enfermedades específicas (4), resultan negativos o diferentes a los objetivos de la investigación, no son publicados (52, 53). Disponer de estos resultados, no precisamente como publicaciones científicas, es muy importante ya que permite conocer la situación sanitaria real del país, estimar pérdidas e impactos causados por los patógenos, conocer su comportamiento o variantes, y proponer medidas de prevención y control.

Las publicaciones citadas en este artículo, que refieren enfermedades de peces del país corresponden a investigaciones con diferente rigor científico. Las bacterias más reportadas fueron de género Aeromonas, que aparentemente han tenido poco impacto económico; con excepción de los primeros reportes (5), no se especifican otros brotes sistémicos. Inclusive, A. salmonicida considerado agente primario como causa de enfermedad, ha sido aislado de lesiones externas o internas sin causar enfermedad sistémica.

Otras bacterias consideradas importantes para la piscicultura, se detectaron y/o aislaron sin causar enfermedad clínica, tal es el caso de Vibrio spp. (18,44). Plesiomonas shigelloides, que ha sido observada causando septicemias en trucha arcoíris y en otras especies (54, 55), no causo enfermedad clínica en truchas (6), y pese a que fue aislada de tilapias clínicamente enfermas, no se describe si la infección fue única o combinada con otras bacterias aisladas en el mismo trabajo (18). Aunque se ha reportado el aislamiento de Edwarsiellas spp. y Pseudomonas spp., no se han informado casos de enfermedad clínica.

Acorde con la tendencia sanitaria internacional que refleja incremento en la ocurrencia de enfermedades emergentes (1), en la última década la piscicultura del país se ha visto afectada por francisellosis y estreptococcosis en tilapias; weiseellosis y streptococcosis-lactococcosis en trucha arcoíris, y nocardiosis en corvina roja. No se ha informado aislamiento o identificación de Renibacterium salmoninarum (6), una bacteria de gran impacto sanitario, considerada exótica para el país.

Pese a que no se han estudiado sus impactos económicos y productivos, estas enfermedades representan riesgos para la piscicultura del país. Sin embargo, a excepción de la francisellosis, actualmente la autoridad sanitaria no las considera enfermedades importantes (4).